1952（昭和27）年12月1日，东京国立近代美术馆作为日本第一座国立美术馆在中央区京桥开馆了。期待已久的随时可以看到同时代美术的国立展示设施就这样在建筑师前川国男先生对原日活总部大楼进行了设计和改建的建筑物里诞生了。

从京桥到竹桥（1952～1969年）

自开馆以来，我们在以近代美术史的历史形成为理念进行着作品收集和展会举办的同时，也与“现代美术实验”展（1961年）等同时代美术动向并行。此外，我们从开馆之初就主动跨领域策划将焦点对准摄影、设计、建筑等各种类型的展会，例如，“现代摄影展：日本与美国”（1953年）、“格罗皮乌斯与包豪斯”展（1954年）

虽然我们常常因馆藏作品的增加和专题画展的扩大等而实施改建工程，但藏品展示依然开始慢慢受到制约，因此，美术馆迁址被提上了议程。得益于石桥正二郎评议员提出美术馆建筑物捐赠申请的深情厚谊，建筑师谷口吉郎先生设计的新馆于1969（昭和44）年在千代田区北之丸公园的当前所在地开馆了。开馆纪念展是“世界现代美术展”。借着新馆建造的机会，我们还购买并设置了野口勇（Isamu Noguchi）的《门》（1969年）等室外雕塑，之后，作为本馆的地标一直深受人们的喜爱。在迁址的同时，曾经同时设置在本馆中的电影图书室作为东京国立近代美术馆电影中心，利用原美术馆建筑物开始活动了。

1963（昭和37）年，京都市冈崎公园内设立了国立近代美术馆京都分馆，该馆于1967（昭和42）年独立，成为京都国立近代美术馆。1977（昭和52）年，东京国立近代美术馆工艺馆在北之丸公园内的原近卫师团司令部大楼（重要文物）里开馆了。

自2001（平成13）年4月1日起，本馆与京都国立近代美术馆、国立西洋美术馆、国立国际美术馆一起成为了构成独立行政法人国立美术馆的美术馆。 以建成30年为契机，本馆根据坂仓建筑研究所的设计进行了大规模扩建和改建，包括扩大展厅和收藏室；将艺术图书馆改造为开放式图书室；改造来馆者可以翻阅的艺术图书馆；新设餐厅和美术馆商店；增设休息区等，努力扩充、完善鉴赏环境并加强抗震性。新馆于2001（平成13）年9月竣工，并在2002（平成14）年1月通过“未结束的世纪––20世纪美术遗留物”展重新开始了新的活动。

在迎来开馆60周年的2012（平成24）年，我们将藏品展更名为MOMAT藏品展，并对展厅进行了大规模翻新装修。 2018（平成30）年4月1日，曾是东京国立近代美术馆电影部门的电影中心从本馆独立，作为构成独立行政法人国立美术馆的第6馆组织——“国立电影资料馆”迈出了新的一步。

之后，东京国立近代美术馆工艺馆于2020（令和2）年作为日本海沿海地区第一座国立美术馆——俗称“国立工艺馆”，迁移至石川县金泽市开馆，作为工艺文化的传播据点开启了新征程。建筑物是经石川县与金泽市维修、移筑、复原后的始建于明治时期并在1997（平成9）年成为国家登记物质文物的原陆军第九师团司令部大楼和原陆军金泽偕行社。建筑物是经石川县与金泽市维修、移筑、复原后的始建于明治时期并在1997（平成9）年成为国家登记物质文物的原陆军第九师团司令部大楼和原陆军金泽偕行社。2021（令和3）年将俗称改为正式名称。