东京国立近代美术馆于1969年从1952年的创立地京桥迁至竹桥。建筑由实业家石桥正二郎（1889–1976）慷慨捐赠，由建筑师谷口吉郎（1904–1979）设计。

　　支撑着高架结构的粗壮柱子与起伏的梁架，构成了建筑的标志性特征。规整的节奏感，为现代混凝土外立面赋予了日式韵味。谷口在《为建筑而生》（1974年）一书中指出，竹桥位于江户城护城河与丸之内商业区之间，是“往昔日本与摩登东京的交汇之处”。谷口的话语精准诠释了博物馆建筑的设计理念，昭示着其承载历史使命的定位。

　　竣工时，艺术家野口勇的雕塑作品《门》被设置于馆外，现已成为博物馆的象征。

　　建筑竣工时曾经设有中庭，后于2002年的抗震扩建改造中退出历史。位于三楼的“建筑观想室”中的大型窗户保留了昔日的痕迹。尽管经历翻新，其原始外观几乎未作改变，成为此区域的景观元素。