1969年、当館は設立の地である京橋から竹橋に移転しました。実業家の石橋正二郎氏（1889-1976）から寄贈を受けたこの建物の設計を手掛けたのは、建築家の谷口吉郎氏（1904-1979）です。

ピロティ構造を支える太い列柱、そして梁の凹凸の表現が特徴的で、その端正なリズムがコンクリート仕上げのモダンな外観に和の趣を与えています。谷口は自著『建築に生きる』（1974年）の中で、竹橋という場所は江戸城の濠と丸の内ビル街に近く、「過去の日本と近代都市の東京が接触する接点にある」と述べています。この言葉がまさしく建築のデザイン理念であり、歴史を担う当館の使命を示しているともいえるでしょう。

竣工に際して、シンボルとなるイサム・ノグチの彫刻《門》も設置されました。

耐震化等のための2002年の増改築によって、竣工時にあったアトリウム（吹き抜け）は失われましたが、3階「建物を思う部屋」の大きな窓が往時の名残をとどめています。改築を経てなお当初の外観はほぼ変わることなく、地域の景観要素のひとつになっています。